Vol. 5# Núm. 1# Año 2025# Revista Impacto# ISSN 2789-861X Pág. 1 de 17
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bajo la Licencia CC BY 4.0.
Artículo de revisión
Roya de la soja en Paraguay: una revisión sobre el control químico
y la importancia de estudios genético-moleculares para detectar
poblaciones resistentes
Asian soybean rust in Paraguay: a review on chemical control and
the importance of molecular-genetic studies to detect resistant
populations
Daniela Inés Haupenthal-Berwanger
1
, Marco Maidana-Ojeda
1
, Deisy Mariela Zimmer
1
, Diego
Leandro Gallas Zaracho
1
, Liliana Noelia Talavera-Stefani
2
, Guillermo Andrés Enciso-Maldonado
1*
1
Universidad Católica “Nuestra Señora de la Asunción” Unidad Pedagógica Hohenau, Hohenau,
Paraguay.
2
Facultad de Ciencias y Tecnología, Universidad Nacional de Itapúa, Encarnación, Paraguay.
*Autor de correspondencia: Guillermo Andrés Enciso-Maldonado; guillermo.enciso@uc.edu.py
Recibido: 26/10/2024 Aceptado: 29/01/2025
Resumen
La roya asiática de la soja (Phakopsora pachyrhizi), es considerada la enfermedad más
significativa en la agricultura de Paraguay, ya que, su agente causal posee una notable
capacidad de evolución y desarrollo de resistencia a fungicidas, lo que lo convierte en un
desafío agrícola considerable. El manejo principal de este patógeno se efectúa mediante el
uso de premezclas de fungicidas con distintos modos de acción, como los inhibidores de la
desmetilación, de la quinona externa y de la succinato deshidrogenasa. En otros países, se
han identificado mutaciones en el patógeno que resultan en poblaciones resistentes a los
tratamientos, afectando directamente la producción y obligando al aumento de dosis de
fungicidas, haciendo urgente adoptar estrategias de manejo de resistencia, incluyendo la
rotación y combinación de fungicidas. La detección genético-molecular de resistencias en P.
pachyrhizi es vital para optimizar las estrategias de manejo y preservar la sostenibilidad
productiva. La implementación de una red nacional de monitoreo en Paraguay mejoraría el
manejo de fungicidas y ayudaría a prevenir el desarrollo acelerado de resistencia,
complementándose con el uso de control biológico, variedades resistentes y sistemas
predictivos para prevenir epidemias.
Palabras clave: Glycine max, Phakopsora pachyrhizi, control químico, resistencia a
fungicidas.
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
Enciso-Maldonado, G. A. Roya de la soja en Paraguay: una revisión sobre el control químico y la importancia de
estudios genético-moleculares para detectar poblaciones resistentes.
Vol. 5# Núm. 1# Año 2025# Revista Impacto# ISSN 2789-861X Pág. 2 de 17
Abstract
Asian soybean rust (Phakopsora pachyrhizi) is the most significant disease in Paraguayan
agriculture, and its causal agent has a remarkable ability to evolve and develop resistance to
fungicides, making it a considerable agricultural challenge. The main disease control employs
fungicide premixes with different modes of action, such as demethylation inhibitors, quinone
outside inhibitors, and succinate dehydrogenase inhibitors. Pathogen mutations have been
identified in other countries, resulting in populations resistant to treatments, directly affecting
production and requiring fungicide dosage increase, thereby making it urgent to adopt
resistance management strategies, including the rotation and combination of fungicides. The
genetic-molecular detection of resistance in P. pachyrhizi is vital to optimize management
strategies and preserve productive sustainability. Implementing a national monitoring network
in Paraguay would improve fungicide management and prevent an accelerated resistance
development, which can be enhanced by biological control, using resistant varieties, and
predictive systems for epidemic prevention.
Keywords: Glycine max, Phakopsora pachyrhizi, chemical control, fungicide resistance.
1. Introducción
En Paraguay, la producción de soja se ha desarrollado durante más de un siglo, inicialmente
destinada a la alimentación del ganado. A partir de la década de 1990, la superficie cultivada
aumentó notablemente. Se pasó de alrededor de un millón de hectáreas a cerca de 3,6
millones de hectáreas, con una producción estimada de aproximadamente 10 millones de
toneladas para el año 2024 (1).
La siembra de soja en Paraguay se lleva a cabo en la primavera, comenzando en septiembre,
cuando las temperaturas del aire y del suelo son adecuadas para la germinación y el
crecimiento óptimo del cultivo. La cosecha se realiza a mediados de enero y puede extenderse
hasta febrero. Inmediatamente después de la cosecha, muchos agricultores optan por una
segunda siembra de soja, conocida como "temporada de siembra alternativa" o "safriña" (2).
En esta segunda temporada, por lo general, el cultivo de soja presenta un ciclo más corto
debido a las condiciones climáticas cambiantes que limitan su crecimiento (3).
Sin embargo, tanto en la primera siembra como en la “safriña", la producción de soja en
Paraguay se ve afectada por diversos factores bióticos y abióticos que impactan
significativamente el rendimiento. Entre los factores abióticos, se incluyen la sequía, las
variaciones de temperatura, la calidad del suelo, desequilibrios fisiológicos y otros factores
como los fenómenos de El Niño y La Niña (4-7).
Los factores bióticos, incluyendo plagas y enfermedades, afectan negativamente la
producción de soja. Entre las enfermedades más significativas se encuentran la roya asiática
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
Enciso-Maldonado, G. A. Roya de la soja en Paraguay: una revisión sobre el control químico y la importancia de
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de la soja (RAS), causada por Phakopsora pachyrhizi y la mancha ojo de rana, causada por
Cercospora sojina. También son problemáticas las enfermedades de fin de ciclo, como el tizón
foliar y la mancha púrpura de la semilla causadas por Cercospora spp. Otras enfermedades
que impactan el cultivo son la mancha marrón (Septoria glycines) y la mancha anillada
(Corynespora casiicola). Además, hongos como Macrophomina phaseolina, que provoca la
pudrición carbonosa del tallo; nematodos como el nematodo del quiste de la soja (Heterodera
glycines), nematodos agalladores (Meloidogyne spp.), el nematodo lesionador (Pratylenchus
brachyurus) y nematodos que pueden afectar las partes aéreas de la soja (Aphelenchoides
besseyi); virus e insectos contribuyen a la disminución en la producción de soja (2,3,8-11).
La enfermedad de mayor importancia socioeconómica para el cultivo de soja en Paraguay es
la RAS, debido a su potencial para reducir significativamente el rendimiento, impactando
negativamente la economía agrícola del país (12). El manejo de la RAS se realiza
principalmente mediante la aplicación de fungicidas químicos. Sin embargo, este método de
control presenta desafíos importantes, como el aumento de los costos de producción y el
impacto ambiental derivado del uso intensivo de productos químicos (13).
Actualmente, el gasto para aplicar fungicidas en el control de la RAS en Paraguay varía entre
120 y 145 USD por hectárea. Al considerar la superficie total cultivada, el costo del control de
la RAS puede fluctuar entre 425 y 514 millones de dólares solo durante la temporada regular
de cultivo, sin incluir la "safrinha" o siembra alternativa, que sumaría otras 500 mil hectáreas
al cálculo (14).
El control químico mediante fungicidas, aunque efectivo, es costoso y conlleva riesgos
ambientales. Además, la aparición de poblaciones de P. pachyrhizi, resistentes a fungicidas,
puede reducir la eficacia de estos productos, complicando aún más el manejo de la
enfermedad (15). Sin embargo, el uso de fungicidas como única estrategia de control de la
RAS no es sostenible a largo plazo debido a los altos costos y al impacto ambiental. Por lo
tanto, es crucial desarrollar enfoques integrados que incluyan el uso de cultivares resistentes.
Siendo los estudios genético-moleculares esenciales para identificar los genes de resistencia
y comprender mejor las bases genéticas de esta resistencia, lo que permitirá la selección
asistida por marcadores en los programas de mejoramiento del cultivo. Esta combinación de
métodos puede ofrecer una solución más sostenible y económica para los agricultores (16).
Por otro lado, algunos estudios han demostrado una considerable diversidad patogénica en
poblaciones de P. pachyrhizi en Sudamérica, incluyendo Paraguay, lo cual complica el
desarrollo de variedades resistentes (17). Además, se han observado cambios en la
patogenicidad de las poblaciones a lo largo de las temporadas agrícolas, lo que indica la
necesidad de monitoreo continuo y análisis molecular para detectar variantes más virulentas
(18). Por ello, la realización de estudios moleculares es esencial para detectar y caracterizar
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
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poblaciones resistentes de P. pachyrhizi, lo que permitiría un manejo más efectivo de la RAS
y la implementación de estrategias de mejoramiento genético para desarrollar cultivares
resistentes.
Por lo anterior, los objetivos de este trabajo son: exponer en qué se basa el control químico
de la RAS en Paraguay y resumir su evolución desde la primera aparición de la enfermedad
en el país, destacar la importancia de los estudios genético-moleculares para detectar
resistencia de las poblaciones de P. pachyrhizi a fungicidas y proponer estrategias integradas
de manejo. Con este trabajo se busca proporcionar una visión comprensiva sobre el estado
actual y las perspectivas futuras del manejo de la roya de la soja en Paraguay, haciendo
énfasis en la necesidad de integrar métodos químicos y genético-moleculares para enfrentar
esta amenaza de manera efectiva.
2. Materiales y Métodos
Esta revisión se llevó a cabo mediante un análisis exhaustivo de la literatura científica
relacionada con la roya de la soja en Paraguay, enfocándose en dos aspectos principales: el
control químico y la importancia de los estudios genético-moleculares para la detección de
poblaciones de P. pachyrhizi resistentes a fungicidas.
La metodología seguida para esta revisión incluyó la búsqueda y selección de literatura en
bases de datos académicas y científicas como Google Scholar, PubMed y Web of Science.
Se seleccionaron estudios publicados desde el primer reporte de la RAS en Paraguay (Morel,
2001). Además, se incluyeron artículos que discutieran la epidemiología de la roya de la soja,
métodos de control químico, y estudios genético-moleculares enfocados en la detección de
poblaciones de P. pachyrhizi resistentes a fungicidas. También se consideraron estudios que
abordaran la situación específica de Paraguay.
Los artículos seleccionados se revisaron minuciosamente para extraer información relevante.
Se prestó especial atención a los estudios que proporcionaran datos específicos sobre
Paraguay o que pudieran ser aplicables al contexto paraguayo. Posteriormente, se realizó una
síntesis de la información obtenida, destacando los hallazgos más relevantes y agrupándolos
en categorías temáticas.
3. Resultados y Discusión
4.1. Roya asiática de la soja: la enfermedad
Los primeros signos de la RAS aparecen como pequeñas lesiones de color marrón claro o
grisáceo en la superficie inferior de las hojas de la soja. Estas lesiones, conocidas como
pústulas o uredinios, son inicialmente pequeñas y se desarrollan a medida que avanza la
infección (19).
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
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Con el tiempo, las pústulas aumentan de tamaño y se tornan más prominentes, volviéndose
de color marrón oscuro a negro. Estas pústulas se agrupan en las hojas y dan lugar a grandes
manchas irregulares que pueden abarcar una gran parte del área foliar. Además, la infección
provoca clorosis, que consiste en el amarillamiento de las hojas alrededor de las pústulas.
Este proceso reduce la capacidad fotosintética de la planta y afecta su crecimiento y
rendimiento (20).
En las etapas más avanzadas de la enfermedad, las hojas infectadas pueden presentar
necrosis y eventualmente caer de la planta. La defoliación prematura es un síntoma común
de la roya asiática de la soja y puede llevar a pérdidas significativas en el rendimiento del
cultivo. La infección severa también puede afectar las vainas y las semillas, lo que disminuye
tanto la calidad como la cantidad de la cosecha (21).
En cuanto a las pérdidas económicas, en los Estados Unidos, se estimó que las pérdidas de
rendimiento debido a la roya asiática de la soja oscilaron entre el 1% y el 25%, lo que varía
en función de la severidad de la enfermedad y de las condiciones locales (22). En Brasil, se
ha reportado que las pérdidas pueden alcanzar hasta el 90% en años particularmente
favorables para la enfermedad (23). Mientras que en Paraguay se estiman pérdidas de hasta
60% (3).
En cuanto a las condiciones ambientales sobre el desarrollo de la enfermedad, se ha visto
que la humedad relativa y el período de humedad son factores determinantes para la infección
y el desarrollo de la RAS. Nunkumar et al. (24) detallaron que la enfermedad se desarrolló de
manera más severa a niveles de humedad relativa entre 85% y 100%, especialmente cuando
el período de humedad duró 14 horas o más. A niveles de humedad relativa más bajos (75-
80%), la severidad de la enfermedad fue menor y requirió períodos de humedad más
prolongados para alcanzar niveles de infección significativos.
Por otro lado, la temperatura es un factor crucial en el desarrollo de la roya asiática de la soja,
donde las pústulas se desarrollan de manera óptima a temperaturas entre 21°C y 24°C. A
temperaturas extremas fuera de este rango, el desarrollo de la enfermedad se ve
significativamente limitado. Por ejemplo, a 30°C, la infección no se produjo
independientemente de la humedad relativa, mientras que, a 15°C y 19°C, la infección también
fue limitada a niveles de humedad relativa más bajos (24).
La luz también tiene un impacto considerable en la progresión de la roya asiática de la soja.
Estudios han mostrado que la radiación solar puede reducir la viabilidad de las urediniosporas,
lo que disminuye la severidad de la enfermedad en las plantas expuestas a niveles altos de
luz. Young et al. (25) demostraron que la reducción de la luz mediante estructuras de sombra
(que atenuaban entre el 30% y el 60% de la luz solar) aumentó la severidad de la enfermedad
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
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en la parte inferior del dosel de la soja, lo que evidencia la importancia de la luz en la mitigación
de la enfermedad.
4.2. Phakopsora pachyrhizi: el patógeno
Phakopsora pachyrhizi es un hongo biotrófico que pertenece al dominio Eukaryota, reino
Fungi, filo Basidiomycota, clase Urediniomycetes, orden Uredinales, familia Phakopsoraceae
y género Phakopsora. La especie fue descrita por primera vez por Sydow y P. Sydow (20).
Las urediniosporas, que son las estructuras de dispersión del hongo, son pequeñas esporas
de forma redondeada, ligeramente equinuladas, y miden aproximadamente 21-26,3 μm (26).
Estas esporas tienen una importancia crítica en la rápida propagación y supervivencia del
hongo.
La supervivencia de las urediniosporas de este patógeno depende de las condiciones
ambientales en las que se desarrollen, se ha demostrado que las urediniosporas pueden
permanecer viables hasta 30 días en condiciones favorables de temperatura y humedad
relativa, siendo la hidratación de las esporas un factor crucial para la germinación y la infección
subsecuente (27). Además, P. pachyrhizi prospera en un rango de temperatura de 15°C a
30°C, sin embargo, la germinación de las urediniosporas es más alta a una humedad relativa
del 85% y a temperaturas entre 21°C y 24°C (24).
La capacidad de P. pachyrhizi para infectar las plantas de soja se debe en parte a sus
características fisiológicas únicas, este hongo utiliza estructuras especializadas llamadas
haustorios para penetrar y extraer nutrientes de las células del huésped. La penetración se
realiza directamente a través de la cutícula de la hoja sin necesidad de entrar por las estomas,
utilizando fuerza mecánica y posiblemente enzimas digestivas para atravesar las paredes
celulares (28).
4.3. Aparición de la roya asiática de la soja en Paraguay.
Debido a la capacidad de P. pachyrhizi de dispersarse rápidamente a través de las corrientes
de aire mediante las urediniosporas, este hongo ha logrado alcanzar grandes distancias en
poco tiempo para infectar cultivos de soja. En Estados Unidos, la roya de la soja fue reportada
por primera vez en Hawái en 1994. Sin embargo, la primera epidemia en Sudamérica fue
reportada el 5 de marzo de 2001 en Pirapó, Itapúa, al sur de Paraguay (19).
Durante la temporada de cosecha 2001-2002, la RAS fue encontrada en todos los campos de
Paraguay, desde Encarnación (Itapúa) hasta Katueté (Canindeyú), y afectó entre el 50 y el
60% del área de producción, con pérdidas significativas de rendimiento (29). Desde entonces,
las epidemias de roya han variado en intensidad cada año (3).
En un estudio realizado durante las temporadas 2007/2008 a 2009/2010, donde se evaluaron
16 genotipos diferenciales de soja, cada uno con diferentes genes Rpp (Resistance to
Phakopsora pachyrhizi), para determinar la patogenicidad de 59 poblaciones de roya de
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
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Argentina, Brasil y Paraguay, se demostró que existe una variación en las poblaciones de P.
pachyrhizi que infectan la soja en América del Sur. La patogenicidad de las poblaciones de
roya con el mismo origen geográfico varió entre las tres temporadas de cultivo, dentro de cada
país y entre países (17). Esta diversidad genética entre los aislados del patógeno se atribuye
al ciclo parasexual del patógeno (30).
4.4. Manejo de la roya asiática de la soja
El manejo de la RAS abarca estrategias que disminuyen la presencia del inóculo en el entorno.
Entre estas se encuentran el uso de variedades de soja resistentes y de maduración temprana
(29), la monitorización y eliminación de plantas hospederas alternativas, y el cumplimiento
estricto del período de vacío sanitario (31), además de la aplicación de fungicidas (32). Sin
embargo, la adopción de variedades resistentes por parte de los productores paraguayos es
limitada, con una tasa anual de solo 1,47 % (16). Además, la práctica de cultivar soja durante
la zafriña permite que el inóculo permanezca en los campos, aumentando la probabilidad de
que sobreviva hasta la próxima temporada de siembra (33).
Por otro lado, el uso de fungicidas químicos continúa siendo la estrategia más efectiva para
combatir la RAS (2). En Paraguay, los fungicidas de acción específica utilizados contra la RAS
en cultivos de soja son los inhibidores de la demetilación (DMI), los inhibidores de la quinona
externa (QoI) y los inhibidores de la succinato deshidrogenasa (SDHI). Estos productos se
comercializan en premezclas que combinan dos o tres ingredientes activos (como DMI + QoI,
DMI + SDHI, QoI + SDHI o DMI + QoI + SDHI) y se aplican de forma alternada a lo largo del
ciclo del cultivo, realizando entre tres y seis aplicaciones (3). Además, estos fungicidas se
emplean junto con protectores multisitio como mancozeb, clorotalonil u oxicloruro de cobre
(34). Sin embargo, una desventaja del control químico es que la eficacia de los fungicidas
suele disminuir a una tasa anual del 8,49 % (16).
La disminución en la efectividad del control se atribuye a que los fungicidas se enfocan en
sitios específicos de reacciones bioquímicas dentro de las células fúngicas, lo que permite la
selección de cepas resistentes (23). Los factores que contribuyen a esta reducción incluyen
mecanismos como el eflujo (expulsión de los fungicidas fuera de la célula), la sobreexpresión
de genes, la desintoxicación y mutaciones en los sitios de acción. En particular, las mutaciones
puntuales en los genes objetivo son el principal medio por el cual los hongos fitopatógenos
desarrollan resistencia a los fungicidas (35). Por ejemplo, los fungicidas DMI inhiben la enzima
14-α desmetilasa en la vía de biosíntesis del ergosterol, codificada por el gen CYP51; los
fungicidas QoI interfieren con una proteína del complejo citocromo bc1-ubiquinol oxidasa,
codificada por el gen mitocondrial CYTB; y los fungicidas SDHI bloquean el complejo
succinato deshidrogenasa en la cadena respiratoria, codificado por los genes Sdh (13,36-38).
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
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Por su parte, el Comité de Acción sobre la Resistencia a Fungicidas (39-41) clasifica los
fungicidas DMI como de riesgo medio para el desarrollo de resistencia en patógenos, mientras
que los fungicidas QoI y SDHI son considerados de alto riesgo. Por esta razón, se aconseja
utilizarlos siempre en combinación con otros fungicidas que tengan diferentes modos de
acción, aplicarlos de manera preventiva y evitar depender únicamente de sus propiedades
curativas, ya sea de forma individual o en mezclas. Además, se recomienda limitar a dos el
número de aplicaciones que contengan fungicidas SDHI por ciclo de cultivo de soja
(incluyendo la siembra de entrezafra), reducir la cantidad de pulverizaciones que incluyen
fungicidas QoI y aplicar los DMI siguiendo estrictamente los intervalos sugeridos por los
fabricantes, evitando así prolongados periodos entre aplicaciones.
4.5. Evolución del control químico de la roya asiática de la soja en Paraguay
La evolución del control químico para el control de la RAS se resume en la Figura 1. Entre
2001 y 2004, durante los primeros brotes de roya asiática de la soja en Paraguay, se adoptó
una estrategia de control basada en el uso de fungicidas sistémicos, donde se destacaron los
DMI (como los triazoles) y los QoI (estrobilurinas), a menudo combinados en un mismo
producto. Sin embargo, la eficacia de estos tratamientos disminuyó progresivamente debido
al uso inadecuado y al desarrollo de resistencia por parte del patógeno. Para contrarrestar
esto, en 2005 se introdujeron nuevas formulaciones que integraban dos ingredientes activos
con modos de acción distintos, tales como azoxystrobina con ciproconazole, piraclostrobina
con epoxiconazole, y ciproconazole con trifloxistrobina, fungicidas que lograron inicialmente
un control efectivo y sostenido de la enfermedad, lo que dio lugar a una mejora de los
rendimientos agrícolas (3).
Figura 1. Cronología y evolución del control químico contra la roya asiática de la soja en
Paraguay (Elaborado por los autores).
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
Enciso-Maldonado, G. A. Roya de la soja en Paraguay: una revisión sobre el control químico y la importancia de
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Enciso-Maldonado et al. (3) mencionan que, a pesar de estos avances, la resistencia continuó
aumentando, lo que llevó a la necesidad de desarrollar y registrar nuevas moléculas en 2014,
como el prothioconazole (una triazolintiona) y carboxamidas como el benzovindiflupyr y el
fluxapyroxad. Estos últimos se combinaron con otros fungicidas para formular productos como
la mezcla de benzovindiflupyr y azoxystrobina, y el innovador trifungicida compuesto por
fluxapyroxad, epoxiconazole y piraclostrobina, el primero de su tipo en Paraguay.
Investigaciones adicionales en Brasil han demostrado la disminución de la eficacia de estas
nuevas formulaciones, lo que impulsó el uso de mancozeb, un fungicida multisitio, en
combinación con agentes más específicos. Esta estrategia no solo mejoró el control de la
enfermedad, sino que también ayudó a retrasar el desarrollo de resistencia (42). A raíz de
estos resultados, desde 2016, el mancozeb se ha incluido sistemáticamente en los programas
de tratamiento de la roya asiática en Paraguay, recomendándose su uso continuo a lo largo
del ciclo productivo a partir de 2018, lo cual, aunque efectivo, ha elevado significativamente
los costos de producción de soja (34,43).
A partir del 2018, se observaron en el mercado nuevas carboxamidas (Bixafen, Impyrfluxan y
Pydiflumetofen) y fungicidas del grupo de las morfolinas (como Fenpropimorph), con el
objetivo de reforzar el control de la RAS ante la disminución de eficacia de los productos
anteriores (44-47). No obstante, aún persiste la necesidad de investigar si estas nuevas
moléculas lograrán mantener su eficacia frente al surgimiento de poblaciones resistentes de
P. pachyrhizi. En este contexto, es fundamental conocer y monitorear la resistencia del
patógeno a los distintos modos de acción mediante diferentes métodos, por ejemplo, con la
utilización de plantas diferenciales, ensayos in vitro con hojas desprendidas, ensayos en
plantas enteras, y también, por medio de técnicas de biología molecular.
4.6. Detección de poblaciones de Phakopsora pachyrhizi resistentes a fungicidas
Los estudios con plantas diferenciales han permitido detectar que existe una variación anual
en la virulencia de P. pachyrhizi en Paraguay (13-14,48), lo que indica una constante
adaptación y evolución del patógeno, posiblemente debido a presiones de selección como el
uso de fungicidas y la introducción de variedades resistentes. Sin embargo, en Paraguay no
se han realizado hasta la fecha estudios de detección de poblaciones de P. pachyrhizi
resistentes a fungicidas. Mientras que, por medio de técnicas de biología molecular se ha
podido determinar resistencia de este patógeno a fungicidas en Brasil y Estados Unidos.
La mutación SDHC-I86F es una de las principales responsables de la resistencia a los
fungicidas SDHI en P. pachyrhizi. Esta mutación se ha identificado en poblaciones con menor
sensibilidad a benzovindiflupyr y fluxapyroxad. La frecuencia de esta mutación ha aumentado
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
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con el tiempo y ha alcanzado hasta el 50% en algunas poblaciones del patógeno en Brasil
(49).
Por otro lado, las mutaciones Y131F, Y131H y K142R en el gen CYP51 se han asociado con
la resistencia a DMIs, mientras que la mutación F129L en el gen CYTB está ligada a la
resistencia a QoIs (50). Además, se han detectado aislados con múltiples mutaciones que
afectan a diferentes sitios objetivo de los fungicidas, una resistencia cruzada y múltiple. La
mutación F120L+Y131H en CYP51 fue frecuente en los aislados brasileños, y la mutación
I86F en SdhC también se ha encontrado, lo que incrementa los valores de EC50 para
fungicidas SDHI como bixafen y benzovindiflupyr (13).
En síntesis, los resultados descritos muestran una clara evolución en el uso de fungicidas para
combatir la RAS en Paraguay, así como indicios de la adaptación continua del patógeno a las
distintas estrategias de control. Se observa la necesidad de profundizar en los estudios que
permitan identificar a tiempo poblaciones resistentes de P. pachyrhizi, y de integrar enfoques
complementarios (control biológico, genético y químico) para retrasar la aparición de
resistencias.
4.7. Consideraciones finales
Phakopsora pachyrhizi, causante de la roya asiática de la soja, es un patógeno de gran
impacto en la agricultura mundial debido a su habilidad para evolucionar rápidamente y
desarrollar resistencia a los fungicidas empleados en su control. Esta resistencia se hace
evidente en las frecuentes mutaciones genéticas del hongo, como la mutación SDHC-I86F en
Brasil, que reduce la sensibilidad a los fungicidas inhibidores de la succinato deshidrogenasa
(SDHI), así como en otras mutaciones que comprometen la eficacia de los fungicidas
inhibidores de la desmetilación (DMI) y de los inhibidores de la quinona externa (QoI). Estas
mutaciones crean la necesidad de aumentar las dosis efectivas necesarias para controlar la
enfermedad (50). Estos desarrollos resaltan la urgencia de implementar estrategias de manejo
de resistencia efectivas, que incluyen la rotación y combinación de fungicidas con diferentes
modos de acción para prolongar la efectividad de los tratamientos existentes y retrasar la
aparición de nuevas resistencias (33).
Además del manejo sustentable de fungicidas, la variabilidad en la eficacia de las variedades
resistentes de soja muestra que la adaptación constante del mejoramiento genético es
necesaria. Ishikawa-Ishiwata y Furuya (16), a través de un modelo, establecieron tres
escenarios para la soja ante futuras pandemias de RAS en la que los fungicidas se vuelven
ineficaces (Escenario 1), y la adopción de cultivares resistentes a la RAS en el 33% (Escenario
2) y el 75% (Escenario 3) de las áreas cultivadas. La estimación de estos tres escenarios
demuestra que la adopción de cultivares resistentes a la RAS podría reducir significativamente
los costos actuales de fungicidas para los agricultores entre 112 y 253 millones de USD. Por
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
Enciso-Maldonado, G. A. Roya de la soja en Paraguay: una revisión sobre el control químico y la importancia de
estudios genético-moleculares para detectar poblaciones resistentes.
Vol. 5# Núm. 1# Año 2025# Revista Impacto# ISSN 2789-861X Pág. 11 de 17
lo tanto, la adaptación del mejoramiento genético debe incluir la incorporación y evaluación
continua de múltiples genes de resistencia para manejar cambios en la virulencia del patógeno
(48). Este aspecto es crítico ya que la dinámica de la enfermedad puede variar
significativamente de un año a otro, influenciada por factores ambientales y genéticos.
También, la frecuencia y momento de las aplicaciones de fungicidas es un desafío,
especialmente en Paraguay donde la eficacia del control químico varía según la presión del
inóculo y las condiciones climáticas (3). El manejo basado únicamente en las fases
fenológicas del cultivo ha demostrado ser insuficiente, como lo indican las variaciones en la
aparición anual de uredosporas, que en algunos años aparecen mucho antes de lo esperado,
lo que disminuye la eficacia de los fungicidas aplicados (51, 52). Esto subraya la necesidad
de un monitoreo más riguroso y basado en evidencia científica que permita ajustar las
prácticas de manejo a las condiciones reales del campo (3).
El contexto genético-molecular de detección de resistencia en las poblaciones de P. pachyrhizi
es también crucial para entender y prevenir la resistencia a fungicidas. Estudios limitados en
Paraguay han dejado un vacío en el conocimiento que es necesario. La evaluación de la
sensibilidad de las poblaciones de P. pachyrhizi a fungicidas es crucial para ajustar las
recomendaciones de manejo, asegurar el control eficaz de la enfermedad y garantizar la
sostenibilidad de la producción de soja (27). Cabe resaltar que, el manejo químico de la RAS
en Paraguay ha tenido que adaptarse con la retirada de algunos fungicidas del mercado y la
introducción de nuevos productos, lo cual refleja los desafíos continuos en el control efectivo
de la enfermedad (3).
La importancia económica de la roya asiática de la soja en Paraguay justifica la creación de
una red nacional de monitoreo que evalúe la eficacia de los fungicidas y la presión de inóculo
en diferentes áreas geográficas a nivel de campo y laboratorio. Esto no solo ayudaría a mitigar
las fallas en el control observadas en las parcelas de los productores, sino que también
permitiría un mejor posicionamiento de los fungicidas en el mercado, previniendo el desarrollo
acelerado de resistencia en las poblaciones de P. pachyrhizi.
Finalmente, la capacidad de este hongo para propagarse de manera rápida y eficaz a través
de sus urediniosporas transportadas por el viento ha impulsado el desarrollo de nuevas
estrategias de manejo que deben aplicarse en un contexto biorracional (es decir, con un uso
racional de fungicidas y una perspectiva que minimice el impacto ambiental). Algunas de estas
estrategias incluyen el empleo de agentes de control biológico (hongos y bacterias) que
promueven el crecimiento vegetal y estimulan defensas naturales en las plantas (53), así
como la implementación de sistemas de predicción —como DigiFarmz y Smart Soil PY, ya
establecidos en Paraguay— para monitorear de manera continua al patógeno y anticiparse a
posibles epidemias (2).
Haupenthal-Berwanger, D. I.; Maidana-Ojeda, M.; Zimmer, D. M.; Gallas Zaracho, D. L.; Talavera-Stefani, L. N.;
Enciso-Maldonado, G. A. Roya de la soja en Paraguay: una revisión sobre el control químico y la importancia de
estudios genético-moleculares para detectar poblaciones resistentes.
Vol. 5# Núm. 1# Año 2025# Revista Impacto# ISSN 2789-861X Pág. 12 de 17
4. Conclusiones
El manejo de la RAS en Paraguay ha evolucionado significativamente desde la detección
inicial de la enfermedad. Los fungicidas han sido la columna vertebral del control químico, a
pesar de la emergencia de cepas resistentes que desafían las estrategias actuales. La
adaptación de estos métodos ha sido crucial, y el empleo de pre-mezclas que combinan
múltiples modos de acción de fungicidas ha mostrado ser un enfoque eficaz para retrasar la
resistencia.
El papel de la investigación genético-molecular es indispensable, no solo para detectar y
caracterizar la resistencia, sino también para guiar las decisiones de manejo y el desarrollo
de cultivares de soja con resistencia genética. La detección temprana y precisa de variantes
resistentes a fungicidas permite ajustar las prácticas de manejo de manera proactiva,
optimizando el uso de fungicidas y reduciendo la probabilidad de fallos en el control.
Finalmente, la propuesta de un enfoque integrado que combina estrategias de control químico,
biológico y genético refleja la necesidad de un manejo más sostenible y menos dependiente
de los fungicidas. El fortalecimiento de redes nacionales de monitoreo y la adopción de
sistemas predictivos avanzados pueden facilitar una respuesta rápida y efectiva frente a la
dinámica cambiante de las enfermedades, garantizando así la sostenibilidad a largo plazo de
la producción de soja en Paraguay. Esta integración de métodos promete no solo mitigar el
impacto de la RAS, sino también mejorar la resiliencia del sistema agrícola frente a futuras
amenazas fitosanitarias.
Contribución de los autores: Concepción del trabajo, D.I.H.-B.. y G.A.E.-M.; diseño de la
metodología, M.M.-O., L.N.T-.S. y G.A.E-M.; redacción, preparación del manuscrito,
visualización y edición, M.M.-O., D.M.Z., D.L.G.-Z., L.N.T.-S. y G.A.E.-M.; supervisión, D.I.H.-
B.
Conflicto de interés: Los autores declaran que no existe ningún conflicto de interés con
respecto a la publicación de este artículo.
Agradecimientos: Esta revisión fue escrita dentro del marco del proyecto “PINV18 -
1116 Mecanismos de resistencia de aislados de la roya de la soja al tebuconazole”,
cofinanciado por el CONACYT.
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